Dès 1947, des paroissiens de l’extrémité de la paroisse Notre-Dame-du-Rosaire demandent la création d’une desserte plus près de leur secteur. À l’été 1948, les travaux de construction de l’église débutent. Le 19 décembre de la même année, la première messe se célèbre dans le sous-sol. À ce moment, ce n’est qu’une chapelle à moitié terminée, avec un peu d’éclairage et presque pas de chauffage. La mission dépend toujours de la paroisse Notre-Dame-du-Rosaire.

L’église se termine en octobre 1949. Le clocher est érigé selon les plans de l’architecte Alphonse Bélanger. En décembre 1950, la construction du presbytère débute pour ne se terminer qu’au mois de mars suivant.

Le 4 novembre 1951, Mgr Philippe Desranleau érige canoniquement la paroisse sous le vocable de Saint-Esprit. Son territoire provient du démembrement des territoires des paroisses Notre-Dame-du-Rosaire, Précieux-Sang et Saint-Roch. Le premier curé est l’abbé Lucien Blanchard.

En 1952, une école, comprenant les classes de la première année à la quatrième année, s’organise dans le sous-sol de l’église. Par la suite, l’école Gagnon est construite. Elle comprend neuf classes. Les Sœurs Sainte-Chrétienne en prennent charge. En 1955, l’école Saint-Esprit est construite et confiée aux Frères de Saint-Gabriel. 

La fabrique achète des terrains en 1961. Elle envisage la construction d’une nouvelle église, l’autre étant devenue trop petite en raison du nombre croissant de paroissiens s’installant dans le quartier. Au lieu de cela, l’archevêque choisit d’ériger, tout à côté, une nouvelle paroisse, Marie-Médiatrice.

Le 21 mai 1965, Mgr Georges Cabana autorise la construction d’une nouvelle église et d’un nouveau presbytère. L’architecte Jean-Claude Tardif, de la firme Bélanger et Tardif de Sherbrooke, prépare les plans et les devis. La construction débute le 22 septembre suivant.

Le 28 mars 1996, une première messe se célèbre dans le sous-sol; l’ancienne église est démolie et fait place à un nouveau presbytère. Le 29 mai suivant, l’église est inaugurée. Mgr Georges Cabana la bénit le 11 juin 1967.

En 1984, la salle paroissiale est complètement réaménagée et d’importants travaux de réparations sont apportés à la toiture de l’église l’année suivante. En 1990, il y a réaménagement et décoration du chœur. Depuis 1995, TV Cogeco diffuse la messe quotidienne de la paroisse en direct, au grand plaisir de milliers de personnes de Sherbrooke et de la région. 

Le 1er août 2007, la paroisse se jumelle à la paroisse Marie-Médiatrice, formant ainsi la paroisse Sainte-Marguerite-Bourgeoys.

Source : Une Église entre lacs et montagnes